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Plants d'Arabidopsis thaliana ou Arabette des dames, en fleurs dans une serre de l'Inra Versailles-Grignon.. © Bertrand NICOLAS - Inra, NICOLAS Bertrand

Octopus, un mécanisme original de régulation contrôle la différenciation des tissus vasculaires chez Arabidopsis thaliana

Tissu conducteur de la sève, le phloème joue un rôle majeur dans le développement des plantes et la production de biomasse. Des chercheurs de l’Inra Versailles-Grignon ont montré que la protéine OCTOPUS en séquestrant un régulateur clé de la voie des brassinostéroïdes au niveau de la membrane cellulaire (la protéine BIN2), empêche celle-ci d’exercer son activité inhibitrice dans le noyau et ainsi régule la différenciation des tissus conducteurs. Ces résultats, inédits, sont publiés le 17 septembre 2015 dans la revue Current Biology.

Mis à jour le 30/08/2016
Publié le 18/09/2015

Les tissus vasculaires ont un rôle important dans la physiologie et le développement de la plante. Le xylème et le phloème, qui composent ces tissus, assurent le transport de la sève et contribuent à redistribuer minéraux et produits du métabolisme entre les différents organes de la plante. Leur mise en place est hautement régulée. Ainsi, le gène OCTOPUS, qui appartient à une famille de gènes spécifiques des plantes supérieures, intervient très précocement, au cours du développement, dans la mise en place du patron vasculaire et dans la différenciation du phloème.

Aujourd’hui, au gré d’une large étude combinant des approches pluridisciplinaires, les chercheurs de l’Inra Versailles-Grignon révèlent la fonction moléculaire, jusqu’à présent inconnue, de la protéine OCTOPUS (OPS) décrivant finement un mécanisme original.

Quand OCTOPUS active la voie signalisation des brassinostéroïdes,

Les scientifiques ont mis en évidence que, chez Arabidopsis thaliana, des modifications de l’expression de la protéine OPS (surexpression) se traduisent par un développement chaotique, révélateur de perturbations de l’élongation cellulaire. Ils ont alors exploré le rôle potentiel de la protéine OPS dans la voie de signalisation des brassinosteroïdes, connue par ailleurs pour intervenir dans ce processus.

La voie de signalisation des brassinosteroides, en quelques mots

Découvertes initialement chez les Brassicacées, dans les années 1970, les brassinostéroïdes sont des hormones végétales qui sont impliquées dans de nombreux processus incluant l’élongation cellulaire ou encore l’organisation des tissus vasculaires.

Parmi les composants de la voie des brassinostéroïdes, la protéine BIN2 en est un régulateur clef. BIN2 est une enzyme de la famille des Glycogen Synthase Kinase 3 ou GSK3, qui catalyse des réactions de phosphorylation.
En absence de brassinostéroïdes, BIN2 est active, réprimant cette voie par son action sur les facteurs de transcription BES1 et BZR1 qu’elle modifie chimiquement (phosphorylation) et dont elle induit la dégradation.
En présence de brassinostéroïdes, ceux-ci sont perçus au niveau de la membrane plasmique, par le récepteur BRl1 et le signal est transmis à l’intérieur de la cellule par une cascade de signaux qui inhibent finalement BIN2. L’accumulation de BES1 et BZR1 sous forme non phosphorylée induit la réponse aux brassinosteroïdes avec, notamment une induction de l’élongation cellulaire.

Les plantes qui surexpriment OPS, accumulent la forme active (non phosphorylée) des facteurs de transcription BES1et induisent l’élongation cellulaire indépendamment de la présence de brassinostéroïdes. Ces résultats suggèrent que la protéine OPS est impliquée dans la réponse aux brassinosteroïdes, non pas dans la biosynthèse de ces hormones mais bien dans la voie de signalisation qu’elle active.

…en retenant BIN2 au niveau de la membrane cellulaire,

Poursuivant plus avant, les chercheurs ont analysé les interactions génétiques entre OPS et les gènes des composants de la voie de signalisation des brassinostéroides. Ils ont ainsi croisé des plantes mutées pour les gènes du récepteur BRl1 ou du régulateur BIN2, de petite taille, avec des plantes qui surexpriment OPS. La surexpression d’OPS restaure l’élongation de la tige embryonnaire et des pétioles des plantules tandis que s’accumule la forme active, non phosphorylée, du facteur de transcription BES1. L’action d’OPS se situerait donc, contre toute attente, en aval de BIN 2.
Grâce aux prouesses techniques de la microscopie confocale, les scientifiques ont établi qu’OPS et BIN2 interagissent au niveau de la membrane plasmique, là où est située OPS mais à un endroit où BIN2 n’était pas jusque-là connue pour agir puisqu’elle est localisée préférentiellement dans le noyau des cellules. En présence d’OPS, BIN2 se délocalise de son site d’activité suggérant qu’OPS la retient au niveau de la membrane où elle s’accumule et l’empêche ainsi d’exercer son activité inhibitrice dans le noyau cellulaire.

…pour contrôler la différenciation du phloème chez Arabidopsis thaliana.

Les scientifiques ont observé que, chez Arabidopsis thaliana, l’absence de protéine OPS, du fait d’une mutation, s’accompagne, dans la racine, de défauts de structure du phloème. S’appuyant sur le mécanisme dont ils venaient de percer le fonctionnement, ils ont mis en évidence que, chez ce mutant, l’utilisation d’un inhibiteur de BIN2 ou de facteurs de transcription constitutivement actifs, BZR1 ou BES1, supprime ces défauts, suggérant que l’activité de BIN2 joue un rôle sur ces facteurs de transcription au cours de la différenciation du phloème. Enfin, les chercheurs ont montré que les gènes BIN2, BZR1 et BES1 étaient exprimés dans le phloème.

L’ensemble de ce travail atteste donc que la voie des brassinostéroïdes est directement impliquée dans la différenciation du phloème et met à jour le rôle de la protéine OCTOPUS dans ce processus à la faveur d’un mécanisme original de régulation de la protéine BIN2, jusque-là inédit chez les plantes.

Ces résultats revêtent toute leur importance si l’on considère que le développement des plantes et plus largement la production de biomasse reposent sur la mise en place des tissus vasculaires et sur la circulation des ressources via les tissus vasculaires. Par ailleurs, il conviendra d’analyser si les quatre protéines homologues à OPS chez A. thaliana peuvent jouer des rôles similaires de régulation sur l’ensemble des protéines GSK3 impliquées dans de nombreux processus de signalisation (développement, réponse aux stress biotiques et abiotiques).

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Référence

Pauline Anne, Marianne Azzopardi, Lionel Gissot, Sébastien Beaubiat, Kian Hématy, Jean-Christophe Palauqui. OCTOPUS Negatively Regulates BIN2 to Control Phloem Differentiation in Arabidopsis thaliana. Current Biology 25: 1-7. http://dx.doi.org/10.1016/j.cub.2015.08.033